En 1946, à la suite de la Seconde Guerre mondiale, la paix n’a pas aidé Peggy Carter qui se retrouve marginalisée après que les hommes sont rentrés du combat. Alors qu’elle travaille pour le SSR (Strategic Scientific Reserve), Peggy doit trouver un équilibre entre un poste administratif et des missions secrètes qu’elle effectue pour Howard Stark, tout en tentant de vivre sa vie de femme célibataire dans l’Amérique des années 1940, après avoir perdu l’homme de sa vie, Steve Rogers alias Captain America.